珊瑚藻目(Corallinales)在世界各地海域均有分布(Hind et al, 2013), 为红藻门中的重要类群之一。其中许多种类具有经济价值, 如具有抗菌(林雄平等, 2012)和抗肿瘤(抗转移)(Hiroishi et al, 2001)作用, 在医药领域有着广阔的应用前景。珊瑚藻也在维持珊瑚礁生态系统的生物多样性及生态功能中发挥着重要作用(雷新明等, 2012)。

珊瑚藻科Corallinaceae隶属于红藻门(Rhodophyta)、真红藻亚纲(Florideophycidae)、珊瑚藻目(Corallinales)(夏邦美等, 2013), 由Lamouroux于1812年建立, 当时包括具钙质的管状绿藻和红藻门的乳节藻属Galaxaura以及叉节藻属Amphiroa、珊瑚藻属Corallina、叉珊藻属Jania和麦劳藻属Melobesia等珊瑚藻(Lamouroux, 1812)。1842年Decaisne把珊瑚藻科划分为有节和无节类群, 归于隐丝藻目Cryptonemiales (Decaisne, 1842)。1986年Silva和Johansen合法化了珊瑚藻目(Silva et al, 1986)。有节珊瑚藻指具有关节的枝状珊瑚藻, 由钙化的节间和非钙化的节组成; 无节珊瑚藻则主要分为皮壳状和瘤块状两大类(Hind et al, 2018)。目前, 国际上珊瑚藻目被划分为7科9亚科7簇50余属约600种(Lamouroux, 1812; Kützing, 1843; Guiry, 2019)。

我国珊瑚藻分类研究过去主要由周锦华、张德瑞先生承担, 他们于1978年—1991年间先后报道了54种5变型, 包括1个新属(枝壳藻属Ramicrusta Zhang et Zhou)和1个新种(变孢新角石藻Neogoniolithon variabile Zhang et Zhou)(张德瑞等, 1978, 1980a, b, 1981a, b, 1985, 1989; Tseng, 1983; 周锦华等, 1987, 1991)。以上研究结果由夏邦美等2013年集合编为《中国海藻志第二卷红藻门第四册珊瑚藻目》一书, 共2科6亚科17属55种及5变型, 王宏伟等(2010)报道了辽宁大连的鳞形珊瑚藻Corallina confusa和钝顶叉节藻Amphiroa echigoensis, 其后的物种数统计为2科6亚科19属75种及5变型(丁兰平等, 2015)。最近, Liu等(2018)报道了台湾北部桃园礁的无节珊瑚藻, 命名了1个新属及3个新种。

我国东海沿岸的南麂列岛位于浙江省温州市, 属于亚热带季风气候, 自然环境条件优越, 特色鲜明(高雅, 2014), 1999年被联合国教科文组织列为世界生物圈保护区, 被称为“贝藻王国”(汤雁滨等, 2014)。该海域受台湾暖流影响, 区域内大型海藻资源丰富, 已报道了184种, 具有温带、热带两种区系特征(孙建璋等, 2006; 傅财华等, 2011)。然而, 该水域的珊瑚藻研究还缺乏详细资料, 仅有名录式地报道了宽扁叉节藻(Amphiroa anceps)、叉节藻(A. ephedraea)、粗珊藻(Calliarthron yessoense)、无柄珊瑚藻(Corallina sessilis)、珊瑚藻(C. officinalis)、小珊瑚藻(C. pilulifera)、叉珊藻(Jania adhaerens)和冈村石叶藻(Lithophyllum okamurae)等8种(孙建璋等, 2006; 傅财华等, 2011; 汤雁滨等, 2014)。本文利用生物冷冻切片技术, 对在南麂列岛开展野外调查采集的有节珊瑚藻标本进行了分类学研究, 共鉴定出2属5种。希望为今后该地区珊瑚藻的资源调查、开发利用及生态系统演化等研究提供理论参考。

1 材料与方法 1.1 材料

实验所用标本分别于2017年5月、2018年10月采集于浙江省南麂列岛, 经纬度为: E 121.078058°、N 27.464821°。

标本主要分为2类:

(1) 腊叶标本:用于直接观察拍照和留样保存;

(2) 液浸标本:用于形态学观察及冷冻切片。

1.2 实验方法 1.2.1 外形特征比较

体式显微镜(Nikon D5-U3)观察藻体外部形态学特征, 藻体基部固着器有无, 藻体节间、节部, 藻体分枝、小枝以及小枝膨大部位和顶端生长情况, 是否有四分孢子囊生殖窝及其形状大小, 拍照观察。

1.2.2 内部特征观察

液浸样品清洗后, 置于0.1%的稀盐酸溶液浸泡10min, 挑选完整的观测部位, 利用冷冻切片机(LEICA CM 1860 UV生物冷冻切片机)进行切片, 切片厚度20—50μm, 切片转置载玻片, 用0.15%苯胺蓝溶液染色10min, 装片在正置荧光显微镜(LEICA DM5000 B)下观察, 拍照并进行特征测量。

1.2.3 解剖特征分析

主要观察、比较与分析藻体内部结构和生殖器官的特征, 包括表皮和皮层的细胞形状和大小、藻体节间纵切面细胞层数、形状、大小和间隔方式、髓层细胞层数和排列方式、四分孢子囊生殖窝大小、形状和位置、四分孢子囊形状、大小和排列方式等。

1.2.4 物种鉴定

根据所得实验结果, 综合查阅文献资料进行系统对比分析, 进行物种鉴定。

2 实验结果 2.1 带形叉节藻(图 1)

Amphiroa beauvoisii Lamouroux, 1816: 299; Lewis et Norris, 1987: 18; Harvey et al, 2009: 267, figs. 18-figs. 1-4; Titlyanova, Titlyanov et Kalita, 2014: 35; Titlyanov et al, 2015: Table SI.

Amphiroa zonata Yendo, 1902: 10, p1. 1, figs. 11-fig. 9; Chiang, 1962: 141, fig. III2; Zhang et Zhou in Tseng, 1983: 86, pl. 46, fig. 4; Lee, 1986: 320; Silva et al., 1987: 34; Yoshida, 1998: 538, figs. 3-figs. 17-18; Ding et al, 2015: 170.

Amphiroa peninsularis Taylor, 1945: 188, pl. 48, fig. 1.

特征描述:藻体玫瑰色, 高3.5cm, 具膝节(节)和节间的分化。膝节一般由4列细胞组成。近基部的节间呈圆柱状, 上部节间扁平状; 各部节间长宽不一, 下部节间长2—4mm, 宽0.8—1.2mm, 中部节间长4—5mm, 宽0.5—1mm; 纵切面观, 节间髓层细胞长46—72μm, 髓层外侧为皮层, 厚约23—36μm。表面观, 四分孢子囊生殖窝侧生在藻体节间两侧, 呈疣状突起, 球形开裂, 窝内径140—190μm, 窝高72.6—79μm; 成熟时, 生殖窝中央顶部形成一个开口。四分孢子囊长卵形, 层形分裂。

习性:通常簇生在低潮线下或中、低潮带石沼中的岩石上。

模式标本产地:葡萄牙。

国内分布:在我国山东、浙江等省均有分布。全球(除南北极外)广泛分布。

研究标本编号: TJNU 201705260010B, 采于浙江南麂列岛三盘尾。

该标本现保存在天津师范大学生命科学学院藻类研究室。

2.2 鳞形珊瑚藻(图 2)

Corallina confusa Yendo, 1902: 34, pl. 3, fig. 20, pl. 7, fig. 20; Yoshida, 1998: 552, figs. 3-fig. 3. 14; Wang et al, 2013: 229, figs. 2-4.

Corallina squamata sensu Yendo, 1902: 32, pl. 3, fig. 17; Yoshida, 1998: 553; Spencer et al, 2009: 237-260.

特征描述:藻体紫色或紫红色, 高1cm, 复羽状分枝, 基部有坚硬的固着器。主枝节间扁压, 长0.4—0.6 mm, 宽0.4—0.8mm, 有明显的中肋; 节间两侧对生小羽枝, 棒槌形, 顶端钝圆, 小羽枝长1mm, 宽0.2—0.3mm。膝节由一层长细胞组成。雌雄异株。四分孢子囊生殖窝一般在小羽枝的顶端轴生, 少数分布在节间部的表面; 窝内径为220—360μm, 高220—310μm; 四分孢子囊长120—160μm, 宽34—74μm。

习性:生长于低潮线附近岩石上。

模式标本产地:日本北海道。

国内分布:我国分布辽宁省和浙江省。国外分布于日本和韩国。

研究标本编号: TJNU 20181026002, TJNU 2018 1026003, 采自浙江南麂列岛柴屿。

该标本现保存在天津师范大学生命科学学院藻类研究室。

2.3 粗枝珊瑚藻(新拟名)(图 3)

Corallina crassisima (Yendo) Hind et Saunders, 2013: 107-108, fig. 4b.

Amphiroa crassissimum (Yendo), 1902: 16, p1. 1, figs. 27-figs. 5-6.

大边孢藻Marginisporum crassissimum (Yendo) Ganesan, 1968: 26; Zhang et Zhou in Tseng, 1983: 92, pl. 49, fig. 2; Lee, 1986: 320; Yoshida, 1998: 592, fig. 3-figs. 42-43; Ding et al, 2015: 171.

特征描述:藻体直立丛生, 紫红色, 高3cm, 较粗壮, 二叉状分枝。固着器坚硬。分枝呈羽状, 较为密集。主枝分节清晰。分枝靠近基部的节间呈圆柱状; 中部的节间盾形, 长3.5—4.5mm, 宽2.2—4mm; 上部的节间扁压, 呈叶状。藻体节间皮层发育差, 无次生纹孔连接, 与髓部界限不明显。膝节部由单层细胞组成, 在末端与节间相连处可见末端变细的节端细胞(位于节部和节间之间, 有的中空, 被称为节端细胞), 近锥形。四分孢子囊生殖窝近球形或半球形, 位于藻体节间部表面, 呈波浪状分布, 排列紧密; 切面观, 生殖窝侧边生, 顶部有一开口, 窝外径431—481μm, 高315—365μm, 窝内径398—415μm; 四分孢子囊长柱形或长卵形, 囊长102—139μm, 囊宽40—60μm, 层形分裂。

习性:生长于中低潮带礁石上或者石沼中, 全年可见。

模式标本产地: Misaki, Shimoa, Prov. of Boshu, Japan (Hind et Saunders, 2013: 108)。

国内分布:在我国沿海浙江省、台湾省、福建省均有分布。在国外日本、韩国也有大量分布。

研究标本编号: TJNU 20181026001、TJNU 20181026006, 采自浙江南麂列岛柴屿。

该标本现保存在天津师范大学生命科学学院藻类研究室。

2.4 珊瑚藻(图 4)

Corallina officinalis Linnaeus, 1758: 805; Yendo, 1902: 28, pl. 3, figs. 11-figs. 10-fig. 4; Lee, 1986: 320; Yoshida, 1998: 554; Sun, 2006: 59; Brodie et al, 2013: 49-56; Xia et al, 2013: 32-33, pl. 2, figs. 23-fig. 3. 11; Hind et al, 2014: 760-764; Ding et al, 2015: 170.

Corallina cretacea Postels et Ruprecht, 1840: 6-20, pl. XL, figs. 104, 109-110.

Amphiroa cretacea (Postels et Ruprecht) Endlicher, 1843: 49; Yendo, 1902: 7, pl. 1, fig. 4; Segawa, 1941: 348, figs. 1-4.

Arthrocardia cretacea (Postels et Ruprecht) Weber, 1904: 105, pl. 15, fig. 8.

Pachyarthron cretaceum (Postels et Ruprecht) Manza, 1937: 45; Lee, 1986: 320; Woelkerling et al, 2008: 267, figs. 1-38.

粗扁节藻Bossiella cretacea (Postels et Ruprecht) Johansen, 1969: 59; Perestenko, 1980: 49; Zhang et Zhou in Tseng, 1983: 89, pl. 47, fig. 1; Yoshida, 1998: 540, figs. 3-figs. 19-20; Ding et al, 2015: 170.

特征描述:藻体紫红色, 直立丛生, 高4.5cm, 在同一个平面上2—3次羽状对生分枝。主枝和分枝具有节和节间的分化。靠近基部的节间呈圆柱状, 向上部的节间逐渐扁压, 呈楔状。主枝节间长1—1.5mm, 宽0.5—1mm。纵切面观, 主枝节间髓层由18层平行的长柱形细胞组成, 排列紧密; 膝节由一层细长丝状细胞组成。雌雄异株。生殖窝在小羽枝顶部形成, 上部具有一个圆形开口。

习性:通常簇生在低潮带的岩石上。

模式标本产地:欧洲。

国内分布:在我国辽宁省、山东省、浙江省和福建省均有分布。全球广布种类。

研究标本编号: TJNU 20170525001, 采于浙江南麂列岛柴屿。

该标本现保存在天津师范大学生命科学学院藻类研究室。

2.5 小珊瑚藻(图 5)

Corallina pilulifera Postels et Ruprecht, 1840: 20, pl. 40, fig. 101; Yendo, 1902: 30, pl. 3. figs. 14-figs. 14-fig. 4; Lee, 1986: 320; Silva et al, 1996: 232; Yoshida, 1998: 554; Sun, 2006: 59; Xia, 2013: 34-35, pl. 2, figs. 25-26; Ding et al, 2015: 170.

Corallina kaifuensis Yendo, 1902: 33, pl. 3, fig. 19, pl. 7, fig. 19.

Corallina sessilis Yendo, 1902: 32, pl. 3, fig. 18, pl. 7, fig. 18; Zhang et Zhou in Tseng, 1983: 90, pl. 48, fig. 1; Yoshida, 1998: 554.

特征描述:藻体灰紫色, 直立丛生, 高4cm, 具有坚硬的壳状基部。基部产生许多直立分枝。分枝羽状对生, 具节和节间的分化。近基部节间圆柱状, 长1—1.5mm, 宽0.8—1mm; 上部节间扁压, 呈掌状, 长0.6—1.2mm, 宽0.3—1.4mm, 节间明显中肋状突起。主枝节间髓层由10层平行藻丝组成, 细胞长52.8—66.2μm。膝节由一层长细胞组成, 细胞长卵圆形, 长149—249μm。上部分枝圆柱状, 长1—2.2mm, 宽0.5—1mm。四分孢子囊生殖窝在短的小枝顶端轴生, 近圆形, 通常含有两个侧生的角, 生殖窝顶端有一圆形开口。四分孢子囊长柱形, 长116—149μm, 宽26.6—49.8μm。有性生殖器官未知。

习性:通常簇生在潮间带岩石上。

模式标本产地:鄂霍次克海。

国内分布:在我国辽宁省、山东省、浙江省、台湾省均有分布。在东亚、东南亚、非洲、澳洲、美洲等地也均有分布。

研究标本编号: TJNU 20170526023C。采于浙江南麂列岛后麂山。

该标本现保存在天津师范大学生命科学学院藻类研究室。

3 讨论

叉节藻属Amphiroa由Lamouroux于1812年建立, 已报道186种, 现已有44种得到确认(Guiry, 2019)。它们广泛分布于热带、亚热带和温带地区(Harvey et al, 2009), 高度从5mm到30cm, 节间呈圆柱状(Norris et al, 1981)。国外关于叉节藻属的报道较多(Aguilar-Rosas et al, 1989; Lehman et al, 1992; Cetz-Navarro et al, 2007; Harvey et al, 2009, 2013; Mendoza-González et al, 2014)。其中, Mendoza-González等(2014)认为Amphiroa与Jania亲缘关系较近, 而Harvey等(2009)认为Amphiroa是珊瑚藻科中被接受的六个属之一。该属在我国沿海均有分布, 据统计共有14种(夏邦美等, 2013; 丁兰平等, 2015)。

A. zanata是Yendo根据日本的标本命名的(Yendo, 1902)。过去我国带形叉节藻也都鉴定为A. zanata Yendo (Chiang, 1962; Tseng, 1983; 夏邦美等, 2013; 丁兰平等, 2015), 国外也有部分学者持相同的观点(Silva et al, 1987; Yoshida, 1998; Schubert et al, 2006)。本文样品(TJNU 201705260010B)的特征与文献中带形叉节藻的描述相一致(Tseng, 1983; 夏邦美等, 2013)。然而, Norris和Johansen认为A. zanata是A. beauvoisii的同物异名(Norris et al, 1981), 之后国外许多学者接受了他们的观点(Riosmena-Rodríguez et al, 1996; Moura et al, 2005; Rosas-Alquicira et al, 2008; Harvey et al, 2009; Yoshida et al, 2010; Mendoza-González et al, 2014)。虽然我国过去也有文献认为A. zanata是A. beauvoisii的同物异名, 但都是名录式的介绍(Lewis et al, 1987; Titlyanova et al, 2014; Titlyanov et al, 2015)。特别是日本藻类学家Yoshida和Yoshinaga也把日本的A. zanata作为A. beauvoisii的同物异名处理(Yoshida, 2010), 因为A. zanata的模式标本采自日本, 这个处理的可信度比较高。因此, 我们认为我国过去鉴定带形叉节藻为A. zanata是不合理的, 根据目前国际上的主流意见, 我们接受A. zanata为A. beauvoisii同物异名的观点, 将我国带形叉节藻(A. zanata)正式更名为A. beauvoisii。

珊瑚藻属Corallina由Linnaeus于1758年建立, 主要生长在沿海岸的浅水岩石上, 在热带和某些亚热带地区比较常见。目前该属已报道有204种以及68个种下单位, 其中30种得到确认(Guiry, 2019), 我国报道的仅有6种(丁兰平等, 2015)。

鳞形珊瑚藻C. confusa的报道非常少, 目前仅在日本北海道、韩国济州岛和我国大连有记录(Yoshida, 1998; 王宏伟等, 2010; 徐冬燕, 2010)。其藻体一般比较矮小, 高不超过2cm, 主枝节间扁压, 生殖窝在小羽枝前端轴生, 分布较为密集(Woelkerling et al, 2008), 不规则羽状节间较小, 扁平, 瘦小(Yendo, 1902)。本文样品紫色, 不规则羽状分枝, 有坚硬固着器, 主枝节间扁压, 有明显中肋, 雌雄异株, 生殖窝着生在小羽枝的顶端, 膝节由一层细胞组成。这些内部结构和大部分外形特征与文献中对鳞形珊瑚藻的描述基本相似, 仅在藻体高度上略有差异, 故命名为鳞形珊瑚藻。本种也是我国东部大陆沿岸的首次报道。

粗枝珊瑚藻C. crassisima仅分布于东亚水域, 其最早记录为Yendo(1902)报道的Amphiroa crassissimum。1968年Ganesan认为该种应该属于边孢藻属Marginiosporum, 命名为M. crassissimum (Ganesan, 1968), 一直被学者接受(Tseng, 1983; Yoshida, 1998; 黄淑芳, 2000; 夏邦美等, 2013; 丁兰平等, 2015)。然而, 2013年Hind和Saunders基于形态特征与分子演化分析, 认为边孢藻属Marginiosporum应为珊瑚藻属Corallina的同物异名, 因而命名该种为Corallinacrassisima (Hind et al, 2013)。目前该观点已被国际学者所接受(Yoshida et al, 2015), 因此我国过去报道的大边孢藻Marginisporum crassissimum的拉丁名应改为C. crassisima。我国该种已有中文名为大边孢藻, 但因属级分类单位的变动, 为了避免混淆, 建议中文名改为粗枝珊瑚藻。

珊瑚藻C. officinalis为广布种, 密集覆盖在岩石上(Yoshida, 1998; Brodie et al, 2013; Yesson et al, 2018)。它与C. elongata极其相似, 主要差别是C. elongata有较小盾状关节且分枝较规则(Brodie et al, 2013), 而珊瑚藻在同一个平面上羽状对生分枝, 靠近基部的节间呈圆柱状, 向上部的节间呈楔状(夏邦美等, 2013)。本文样品的特征与国内过去报道的珊瑚藻的相一致(Tseng, 1983; 徐冬燕, 2010; 夏邦美等, 2013), 故定名为珊瑚藻C. officinalis。

然而, 国际上对珊瑚藻C. officinalis的处理存在一些争议, 主要集中在另一物种(Amphiroa cretacea/ Bossiella cretacea/Pachyarthron cretaceum)与C. officinalis的同物异名问题上。我国也有粗扁节藻Bossiella cretacea的报道(Tseng, 1983; 夏邦美, 2008; 曾呈奎, 2009; 夏邦美等, 2013; 丁兰平等, 2015), 其主要特征为:藻体直立生长, 粗壮, 基部具壳状固着器, 主枝上部的节间扁压, 分枝二叉状。在国际上, 该种的分类地位多次发生变化: Corallina cretacea Postels et Ruprecht (1840)、Amphiroa cretacea (Postels et Ruprecht) Endlicher (1843)、Arthrocardia cretacea (Postels et Ruprecht) Weber Bosse (1904)、Pachyarthron cretaceum (Postels et Ruprecht) Manza (1937)和粗扁节藻Bossiella cretacea (Postelset Ruprecht) Johansen (1969), 特别是Amphiroa cretacea/Bossiella cretacea/ Pachyarthron cretaceum在近30年中各有支持者(Ramírez et al, 1991; Yoshida, 1998; Woelkerling et al, 2008; 夏邦美等, 2013), 我国学者作为Bossiella cretacea处理(夏邦美等, 2013; 丁兰平等, 2015)。而Hind等(2014)通过分析保存了187年的Pachyarthron cretaceum选模式标本的叶绿体DNA, 认为其为珊瑚藻C. officinalis的同物异名。因此, 目前上述的争议种名都应归为珊瑚藻的同物异名。

小珊瑚藻与珊瑚藻的亲缘关系很近, 外形也比较相似(Yendo, 1902), 主要区别在于: (1)小珊瑚藻囊果较多, 排列较为密集, 分枝更为发达(Yendo, 1902); (2)小珊瑚藻节间有明显中肋状突起, 主枝节间髓细胞8—12层, 而珊瑚藻节间无明显中肋状突起, 主枝节间髓细胞16—19层(夏邦美等, 2013); (3)小珊瑚藻孢子囊生殖窝轴生在小枝顶端, 通常长有两个侧生的角(Tseng, 1983)。这些外形和内部结构特征可以帮助区分它们。

4 结论

本文报道了我国东海沿岸浙江南麂列岛的有节珊瑚藻共2属5种, 即带形叉节藻A. beauvoisii、鳞形珊瑚藻C. confusa、粗枝珊瑚藻C. crassisima、珊瑚藻C. officinalis和小珊瑚藻C. pilulifera, 并对我国现存的带形叉节藻A. zanata、粗扁节藻Bossiella cretacea和大边孢藻Marginisporum crassissimum的归并问题展开了详细分析与讨论。